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Elle est principalement connue pour ses rôles dans les films St Trinian's, Orgueil et Préjugés et Good Morning England. Riley est née dans le comté de Hertfordshire. Elle est la fille unique de Una Riley, directrice en chef d'une compagnie de sécurité et ancienne candidate conservatrice au parlement, et de Doug Milburn, autrefois officier de police, et aujourd'hui scénariste et auteur des séries Affaires non classées, Suspect numéro 1 et The Bill. Elle fait ses études au Cheltenham Ladies' College, à la Haberdashers' Aske's School for Girls ainsi qu'à la prestigieuse Berkhamsted Collegiate School.

Elle joue aussi dans la série Nearly Famous sur la chaîne britannique E4, où elle incarne Lila, une fille bizarre de 19 ans avec une mère psychotique, mais avec un don pour l'écriture. On la retrouve par ailleurs à la télévision dans certains épisodes de séries comme Hercule Poirot, Miss Marple ou encore Doctor Who (dans les épisodes "La bibliothèque des ombres") diffusés pour la première fois en 2008). Talulah Riley joue aussi un rôle secondaire dans le film Inception.
Riley a fait ses débuts sur les planches dans la pièce Indiscrétions (adaptation du film) au théâtre Old Vic à Londres. Sa prestation dans la pièce Summer and Smoke, de Tennessee Williams, a été qualifiée de « délicieuse » par la critique.
Le 25 septembre 2010, elle se marie avec l'entrepreneur sud-africain Elon Musk. Ils divorcent en 2012.