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Camille Rutherford démarre dans le cinéma d’auteur avec Low Life en 2011, où elle incarne Carmen et partage l’affiche avec Maud Wyler, déjà repérée sur la scène française. Elle prend ensuite la tête du film historique Mary Queen of Scots (2013), tourné en anglais, présenté à Locarno puis à Toronto, où elle porte à elle seule le destin tragique de Marie Stuart pendant deux heures de robes lourdes, intrigues politiques et météo écossaise agressive.

En 2020, elle explose vraiment auprès du grand public français avec Felicità, comédie familiale dévissée qui lui vaut une nomination au César du meilleur espoir féminin. Elle enchaîne avec le polar La Nuit du 12 puis le phénomène Anatomie d’une chute, où elle apparaît au milieu d’un casting multi-récompensé, avant de rejoindre le blockbuster de cape et d’épée Les Trois Mousquetaires : Milady en 2023, en Mathilde d’Herblay, aux côtés de Eva Green et Lyna Khoudri. Elle poursuit avec Jane Austen a gâché ma vie et le drame canadien Ailleurs la nuit, très présent en festivals.

Sur tapis rouge, on la retrouve à Locarno, Toronto, Cannes ou dans les avant-premières françaises de La Nuit du 12, Anatomie d’une chute et Les Trois Mousquetaires : Milady, souvent avec l’air de quelqu’un qui a pris un train trop tôt mais qui maîtrise quand même la pose photo. Avec une filmographie qui va du drame ultra-sérieux au romantique un peu tordu, Camille Rutherford s’est imposée comme cette actrice qu’on retrouve partout dès qu’un scénario demande une héroïne un peu bancale, un peu intense, et suffisamment solide pour survivre à la tournée des festivals sans perdre son humour noir.