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Michelle Williams grandit à San Diego, en Californie, et obtient à 15 ans son émancipation légale pour se consacrer à sa carrière. En 1998, elle rejoint Dawson, série culte de WB tournée en Caroline du Nord. Son interprétation de Jen Lindley, face à Katie Holmes et Meredith Monroe, la propulse dans l’univers télévisuel.
En 2005, elle bouleverse la critique dans Le Secret de Brokeback Mountain, présenté à la Mostra de Venise, où elle donne la réplique à Anne Hathaway, Linda Cardellini, Kate Mara et Anna Faris. En 2008, elle incarne Wendy dans Wendy et Lucy, drame indépendant présenté à Cannes. En 2011, elle éblouit la critique dans My Week with Marilyn, où elle incarne la légendaire Monroe. Elle partage l’affiche avec Emma Watson, dans le rôle de son assistante.
En 2017, elle s’illustre dans Tout l’argent du monde aux côtés de Olivia Cooke, puis campe Gwen Verdon dans Fosse/Verdon (2019) sur FX, face à Aya Cash. Égérie Louis Vuitton depuis 2013, elle incarne une élégance rare en couverture de Vogue, W Magazine et Vanity Fair, mêlant exigence artistique et magnétisme discret.